Hai phòng này sẽ trưng bày 439 hiện vật nghệ thuật và điêu khắc (bằng vàng, bạc, đồng, đá quý, gốm, gỗ, sa thạch,…), là những điểm mạnh trong các bộ sưu tập của Bảo tàng.

Phòng trưng bày mẫu văn hóa Óc Eo và thời kỳ hậu Óc Eo (chủ yếu là từ thế kỷ 1 - 7) tập hợp các hiện vật được tìm thấy ở vùng đồng bằng sông Cửu Long, là minh chứng cho quan hệ giao thương chặt chẽ đã được thiết lập từ thời kỳ này giữa đồng bằng sông Cửu Long và Ấn Độ. Bộ sưu tập điêu khắc và hiện vật Chămpa (miền Trung Việt Nam hiện nay) của Bảo tàng Lịch sử là một trong những bộ sưu tập đầy đủ nhất trên thế giới, bên cạnh các bộ sưu tập của Bảo tàng Điêu khắc Chăm Đà Nẵng và Bảo tàng Lịch sử Việt Nam tại Hà Nội. Bộ sưu tập này có rất nhiều hiện vật bằng đồng cổ (thế kỷ 7, 8) nhưng vẫn cho một cái nhìn tổng quan về nghệ thuật Chăm đến thế kỷ 15.

Hai phòng trưng bày mẫu là kết quả của mối quan hệ hợp tác trong lĩnh vực bảo tàng diễn ra từ năm 2005 giữa hai Chính phủ Pháp và Việt Nam. Các hiện vật được bảo quản tại đây, trong đó có một số hiện vật lần đầu tiên được giới thiệu ra trước công chúng, được trưng bày theo một thiết kế có sự kết hợp toàn bộ các khía cạnh của ngành bảo tàng học hiện đại (lựa chọn hiện vật, thiết kế trưng bày, ánh sáng, đồ họa). Tuy nhiên, cách trưng bày mới, hiện đại này vẫn tôn trọng kiến trúc nguyên gốc của tòa nhà bảo tàng.

Các cán bộ bảo tàng được theo các khóa học đặc biệt trong quá trình hợp tác và làm việc với các chuyên gia Pháp. Trong khuôn khổ hợp tác này, Pháp còn hỗ trợ tài chính cho bảo tàng thông qua việc mua sắm các thiết bị trưng bày, đồng thời mời chuyên gia của Bảo tàng Nghệ thuật Châu Á Guimet và chuyên gia phục chế của Trường Viễn đông Bác Cổ sang tư vấn.

Mối quan hệ hợp tác này nằm trong khuôn khổ của một dự án lớn hơn, trong đó, Pháp giúp hiện đại hóa năm bảo tàng tại Việt Nam, đúng như mong muốn của phía Việt Nam nhằm phát huy di sản lịch sử - văn hóa và giúp các bảo tàng trên trở thành những công cụ giáo dục và phát triển hiệu quả.